Johnas Hawkesas gimė Johnas Marvinas Perkinsas Aleksandrijoje, Minesotoje, ūkininko Patricia Jeanne (Olson) ir Peterio Johno Perkinso šeimoje. Jis yra Skandinavijos ir Britų salų kilmės. Johnas persikėlė į Ostiną, Teksase, kad pradėtų savo aktoriaus ir muzikanto karjerą. Jis įkūrė „Big State Productions Theatre Company“ ir pasirodė originaliame grupės spektaklyje „Vakaruose“ Kenedžio centre Vašingtone. Jis prisiėmė sceninį vardą „John Hawkes“, nes kitas aktorius pasidalino jo gimimo vardu. Džonas Perkinsas. Johnas vaidino kritikų pripažintame filme „Me and You and Every We Know“ (2005), kuris sulaukė didelio įvertinimo ir buvo apdovanotas specialiu žiuri prizu Sandanso kino festivalyje bei Kanų kino festivalio „Auksinės kameros“ apdovanojimu. . Papildomi vaidybiniai titrai apima filmą „Liūto vartai“, „Slystantis gyvenimas“ (1999) su Guy Pearce'u, psichologinį trilerį „Identity“ (2003) kartu su Johnu Cusacku ir Ray'u Liotta, „Miami Vice“ (2006) su Jamie'u Foxxu ir Colinu Farrellu, „Vaidiname Dievą“ ( 2004), Tobula audra (2000), Nuo sutemų iki aušros (1996) ir Caçadores de Perigo (1997). Hawkesas taip pat vaidino nepriklausomame filme „Buttleman“ (2003 m.) ir kartu su juo prodiusavo, už kurį gavo „Breakout Performance Award“ apdovanojimą 2004 m. Sedonos kino festivalyje ir specialųjį žiuri prizą 2003 m. „Deep Ellum“ kino festivalyje. Hawkeso televizijos titrai apima pagrindinį vaidmenį kritikų pripažintame HBO seriale „Deadwood“ (2004), kuriame jis vaidino „Sol Star“, energingą verslininką neteisėtame mieste. Johnas gyvena Los Andžele, kur rašo, įrašinėja ir atlieka muziką su savo grupe „King Straggler“.